为了镇住祸髅，迈克尔森家族的四人发誓彼此分离，新奥尔良恢复了往日的和平。这种和平安宁的日子过去了七年，文森特、乔什(斯蒂文·克鲁格 饰)、弗雷娅和海莉(菲比·托金 饰)尽量避免各种族之间产生矛盾。海莉接到学校电话称霍普被停学，霍普遗传了父亲克劳斯(约瑟夫·摩根 饰)的一些性格，聪明又桀骜不驯，为了筹钱去找父亲克劳斯，因此偷偷地把血卖给同学亨利。亨利是新月狼族的孩子，平日里在学校经常受人欺负，他想要变得强壮，而喝下霍普的血就能让他成为混血。只是他从学校的纪念图书馆楼顶跳下去，想要自杀来转化成吸血鬼的办法自然引起学校的注意，于是学校决定暂停霍普和亨利的学业，让他们回新奥尔良好好反省。纽约，马塞尔(查尔斯·迈克尔·戴维斯 饰)向贝利卡求婚，可瑞贝卡(克莱尔·霍尔特 饰)因为家族的原因不能像别人一样无忧无虑地生活，她既没有答应求婚也没有拒绝。向来不守规矩的克劳斯此刻就在法国，和以利亚在一起。自愿催眠失去记忆的以利亚躲在法国小镇，过着悠闲又快乐的生活。克劳斯思念以利亚，有时会坐在酒吧里，听着以利亚弹奏钢琴。这一天，他终于忍不住上前与以利亚聊起了天，也正因为如此，鲜花开始迅速萎缩。在纽约的瑞贝卡也发现鲜花迅速萎缩的情况，甚至就连水龙头也流出血液，她赶紧打电话给克劳斯，果然克劳斯跟以利亚在一起。基林在新奥尔良等了弗雷娅六年的时间，现在居住在黎巴嫩。弗雷娅知道自己有负于基林，她很矛盾，在家庭和基林之间犹豫不决，最终决定离开新奥尔良去黎巴嫩与基林在一起。海莉为霍普将血给亨利的事向亨利家人道歉，结果亨利因无法控制自己，袭击了不小心撞了他的酒吧招待波比，以为波比想要杀他。海莉只得周旋于吸血鬼与狼族之间，平息各方的怒火。克劳斯为了避免忘记恩怨的以利亚受伤，于是像疯子一样铲除了仇家。卡洛琳找到克劳斯，明白他这么狂热杀人，肯定是有个名单，劝他跟女儿霍普联系。文森特本以为只要以利亚、克劳斯、瑞贝卡等人不要聚在一起，他就有能力应付发生的怪异之事，只是事情并没有想象中地那么简单，海莉突然遭遇袭击失踪，天上还降下血雨，事态的发展逐渐地失去了控制，让人感觉特别不安。
